John Myhre nació en 1959 en Seattle, Estados Unidos. Desde muy pequeño, disfrutaba viendo la ceremonia de entrega de los premios de la Academia. Cuando cumplió 7 años recibió una cámara Super-8 con la que hacía sus propios videos. Después de graduarse de la preparatoria Nathan Hale, estudió cine en el Colegio Comunitario de Bellevue mientras trabajaba en un cine local. Trabajó diseñando carteles de cine, en el proceso conoció a varios cineastas. En 1984 dejó Seattle para mudarse a Hollywood con el fin de participar como asistente de dirección de arte en la comedia de terror, La noche del cometa (1984). Cuatro años más tarde estuvo nominado al Oscar por Mejor Dirección de Arte con la cinta Elizabeth (1988). En 2003 ganó el Oscar por Mejor Dirección de Arte con Chicago (2002) y 3 años más tarde por Memorias de una Geisha (2005). Estuvo nuevamente nominado al Oscar por Dreamgirls (2006), Nine (2009) y Mary Poppins Returns (2018).
