Graduada de la Universidad de Princeton, Olivia Hamilton fue consultora de McKinsey & Company antes de dedicarse a la actuación. Participó en algunos proyectos para televisión y, en 2016, hizo su debut en la pantalla grande en un papel extra de la ganadora del Oscar La La Land, del que se convertiría en su esposo, el director Damien Chazelle. Después actuó en cortometrajes y volvió a trabajar bajo la dirección de Chazelle en El primer hombre en la luna (2018), una película sobre el primer vuelo espacial humano al alunizaje en 1969. Ese mismo año interpretó el papel de la enfermera Lilly en No te preocupes, no irá lejos (2018) bajo la dirección de Gus Van Sant. En 2020 protagonizó la cinta de drama y romance Hold Fast, Good Luck de Denny Wong. Recientemente volvió a trabajar bajo la dirección de su esposo en Babylon (2022), que cuenta con las actuaciones de Brad Pitt, Margot Robbie y Tobey Maguire, contando la transición del cine mudo al sonoro.