Durante su infancia, Ashleigh Murray estudió piano, jazz y hip-hop, y tras de graduarse de la escuela secundaria en Kansas City, Missouri, se mudó a la ciudad de Nueva York, donde estudió en el Conservatorio de Artes Dramáticas de Nueva York y se graduó en 2009. Mientras estudiaba, protagonizó una producción fuera de Broadway de Child of the Movement, basada en una historia real, apareció en un comercial de Coca-Cola con Diggy Simmons que debutó durante los premios BET de 2013, así como en el video promocional de los MTV VMA 2013 de Lady Gaga. Murray apareció en The Following (2014) de WB, antes de que su carrera despegara gracias a su papel como Josie McCoy, la cantante principal de la banda Josie and the Pussycats, en la serie de televisión Riverdale (2017-2021) de CW. Repitió este papel en la serie derivada, Katy Keene (2020). Murray se unió al elenco de Tom Swift (2022), una serie basada en la serie de libros del mismo nombre, interpretando el papel de Zenzi Fullington.