Cillian Murphy abandonó el proyecto de dedicarse a música y entró a la University College Cork para estudiar derecho, donde pronto descubrió que esa no era la carrera que quería ejercer. Por ese mismo tiempo empezó a sentirse atraído por la actuación, por lo que se inscribió a un grupo teatral de la universidad y a partir de ahí, inicio su carrera como actor. Debutó en cine con la película The Tale of Sweety Barrett (1998), para luego protagonizar Disco Pigs (2001), antes de ganar popularidad por su papel de Jim, en la exitosa cinta de Danny Boyle, Exterminio (2002). Desde entonces, Murphy ha aparecido en una gran cantidad de exitosas cintas como Regreso a Cold Mountain (2003), Batman Inicia (2005), El origen (2010), En el corazón del mar (2015), Dunkerque (2017), entre muchas otras. En el 2013 recibió el papel en la serie que ha terminado de posicionarlo en la cima de su carrera: Tommy Shelby en Peaky Blinders. En 2019 se confirmó que Murphy aparecerá en Un lugar en silencio 2 (2020), secuela de la exitosa película dirigida por John Krasinski y protagonizada por Emily Blunt.