Mientras Carrey luchaba por obtener trabajo y hacerse un nombre, su padre trató de ayudar al joven comediante a montar un espectáculo en el escenario, llevándolo a Toronto para debutar en el club de comedia Yuk Yuk's. Las imitaciones de Carrey fueron malas y esto le hizo tener dudas sobre sus capacidades como profesional. Aunado a las dificultades financieras de su familia hicieron que le resultara difícil seguir apoyando a su hijo.

Eventualmente, con más estabilidad económica, Carrey regresó al escenario con un acto más pulido. En un corto periodo de tiempo, pasó de las noches de micrófono abierto a los espectáculos de pagos regulares, construyendo su reputación en el proceso. Carrey llamo la atención de Rodney Dangerfield, quien lo contrato para abrir sus actuaciones mientras estaba de gira. Dangerfield eventualmente se llevó a Carrey a Las Vegas. Pronto decidió mudarse a Hollywood, donde comenzó a actuar en The Comedy Store y al año siguiente, debutó su actuación en The Tonight Show.

De 1990 a 1994, Carrey fue miembro habitual del elenco de la serie de comedia televisiva In Living Color. 1994 fue un año decisivo para Carrey, ya que fue seleccionado para los papeles principales en Ace Ventura: Detective de mascotas, La Máscara y Tonto y retonto. Los cuales fueron éxitos en taquilla y entre el público, catapultando a Carey como actor cómico y como uno de los más solicitados. Desde ese momento, Carrey gozaría de renombre en Hollywood y todo el mundo.

En 1995, repitió su papel como Ace Ventura en Ace Ventura 2, un loco en África. Al igual que la película original, fue bien recibida por el público, pero muy criticada por los especialistas en cine.

Pese a haber tenido un tropiezo con la película El doctor Cable, se repuso en 1997 con la comedia Mentiroso, mentiroso, Carrey fue alabado por la crítica y obtuvo una segunda nominación al Golden Globe Award como Mejor Actor de Comedia.

Al año siguiente, decidió aceptar un recorte de sueldo con tal de interpretar un papel serio en la comedia satírica The Truman Show, dirigida por Peter Weir. Con esta película obtuvo su primer Globo de Oro al Mejor Actor en un Drama de Película.

En 1999, Carrey tuvo el papel principal en El lunático, donde interpretó al comediante Andy Kaufman con la aclamación de la crítica y recibió su segundo Globo de Oro consecutivo. Además, recibió su primera nominación al Premio Screen Actors Guild por Mejor Actor. El proceso actoral que vivió Carrey para este papel quedó plasmado en el documental Jim y Andy, estrenado en 2017.

En la década del 2000 ganó aún más popularidad por su interpretación del Grinch en El Grinch y por la comedia Irene, yo y mi Otro Yo (ambas en 2000), así como por El Todopoderoso (2003) y Eterno resplandor de una mente sin recuerdos (2004), por la que fue nominado para el Premio BAFTA al Mejor Actor en un Papel Protagónico. Luego siguieron Una serie de eventos desafortunados (2004), Las locuras de Dick y Jane (2005), ¡Sí, señor! (2008), Horton y el mundo de los Quién (2008) y Los fantasmas de Scrooge (2009).

En la década de 2010, actuó en Los pingüinos de papá (2011) y El increíble Burt Wonderstone (2013). Carrey repitió su papel como Lloyd Christmas en Una Pareja Más Tonta (2014). Entre sus últimos proyectos se encuentran la serie para Showtime, Kidding (2018).

Jim Carrey ha declarado que vivió en depresión durante muchos años a raíz del exceso de fama en su vida y el suicidio de su exnovia, Cathriona White.