Aunque nació en Londres, Jemima Kirke creció en la ciudad de Nueva York. Ahí se educó antes de mudarse a la Rhode Island School of Design, donde estudió arte y se graduó como Licenciada en Bellas Artes. En su época de estudiante, Kirke conoció y se hizo amiga de Lena Dunham, quien le pidió que apareciera en su película de 2010 Tiny Furniture (2010). Esto la llevó a su papel destacado como Jessa Johansson en la exitosa serie de HBO de Dunham Girls (2012-2017). Después tuvo papeles secundarios en las películas de comedia Ava's Possessions (2015) y The Little Hours (2018). En 2018, Kirke protagonizó junto a su hermana en la vida real Lola Kirke en la película Untogether, bajo la dirección de Emma Forrest. En 2018 formó parte del eleno de la miniserie de Netflix Maniac, y en 2021 volverá a colaborar con la plataforma, apareciendo en la tercera temporada de la exitosa Sex Education. En 2020 forma parte del elenco de Sylvie’s Love, un drama romántico dirigido por Eugene Ashe.