A solo un mes de ir a la universidad, una reclutadora de modelos iba a venir a su ciudad y Riley Voelkel decidió probar suerte. Fue escogida y se fue a Los Ángeles, donde comenzó a modelar, pero, poco después, se unió a una clase de actuación recomendada por un agente. Su primer gran oportunidad en la industria se produjo cuando fue a una audición cinematográfica para el papel de una chica de club en La Red Social (2010). Después obtuvo su primer papel principal en una película independiente, The Secret Lives of Dorks (2013). En 2012, se unió a la serie de HBO The Newsroom sólo para el episodio piloto, pero más tarde se convirtió en la personaje de Jenna. En el otoño de 2014, inicialmente interpretó un papel sin nombre en la serie de televisión The Originals pero pronto su personaje se actualizó al papel recurrente de Freya Mikaelson, que se volvió regular para la temporada 3. En 2020 interpreta el papel regular de Renee Shaw en la serie Hightown.