Billy Crudup nació el 8 de julio de 1968 en Manhasset, Nueva York, EE. UU. Se crió en Florida y Texas, su familia se mudaba con frecuencia por lo que  Billy tuvo que buscar la manera de ser aceptado e integrado lo antes posible en cada lugar al que llegaban; lo logró asumiendo el rol del payaso de la clase. Ganó muchos concursos escolares y realizó imitaciones divertidas para entretener a familiares y amigos. Estudió en la Universidad de Carolina del Norte donde confirmó su interés por la actuación y más tarde ingresó a la Universidad de Nueva York, donde se unió a un grupo de teatro llamado ¡El laboratorio! e hizo pequeñas obras de teatro y musicales. Obtuvo una Maestría en Bellas Artes de la Tisch School of the Arts en Nueva York en 1994. Un año después ya se había hecho un nombre en Broadway y había ganando un reconocimiento de el Outer Critics Circle Outstanding por su actuación en Arcadia. Su primer oportunidad en la pantalla grande la tuvo en la película independiente Grind (1997). En 1996 participó en el drama de Barry Levinson, Sleepers (1996) junto a Brad Pitt y Jason Patric. Participó en Todos dicen que te amo (1996), de Woody Allen, y en El secreto de los Abbott (1997). Se integró al elenco de la película biográfica Sin Prefontaine (1998) y a la cinta Límites, en donde mostró su capacidad para transformarse completamente si su papel lo requiere. Asimismo, participó en El hijo de Jesús (1999). En 2000 llegó por primera vez al circuito de festivales con Resucitar un amor (2000). Con ya suficiente fama en el medio, interpretó a Russell Hammond en Casi famosos (2000), de Cameron Crowe. En 2002 participó en el proyecto The Elephant Man en Broadway. En 2014 trabajó en The Longest Week, Rudderless y Blood Ties. En el 2015 realizó En primera plana, El experimento de la cárcel de Stanford. En el 2016 participó en Youth in Oregon, Jackie, 20th Century Women y 1 Mile to You. También lo hemos visto en Alien: Covenant y La liga de la justicia. En el 2020 fue galardonado en el Emmy como el Mejor actor de reparto por su trabajo en The morning show.