Timothy Hutton irrumpió en la escena de la actuación a fines de la década de 1970. Después de solo unos pocos papeles importantes en películas de televisión, interpretó el papel de Conrad en Gente como uno (1980) dirigida por Robert Redford. Su actuación, como un adolescente con problemas tratando de lidiar con la muerte de su hermano mayor, le valió el Premio de la Academia de 1980 al Mejor Actor de Reparto, convirtiéndolo en el actor más joven hasta la fecha en ganar ese premio. Desde entonces, Hutton apareció regularmente en largometrajes y en televisión, con papeles destacados en el drama TAPS – Mas allá del honor (1981), la película de espías La traición del halcón (1985) y la película de terror La mitad siniestra (1993). Entre 2008 y 2012, interpretó al investigador de seguros Nathan "Nate" Ford en la serie dramática TNT Leverage. En 2018 apareció en la primera temporada de del aserie de Prime Video Tom Clancy’s Jack Ryan y en La maldición de Hill House, dirigida por Mike Flanagan para Netflix.