Talulah Riley nació el 26 de septiembre de 1985 en Hertfordshire, Inglaterra. Riley asistió a Cheltenham Ladies College, Berkhamsted Collegiate School y Haberdashers Aske's School for Girls. Mientras actuaba en Londres, estudió para obtener un título en Ciencias Naturales en la Universidad Abierta.

Hizo su debut en el escenario en The Philadelphia Story en el Old Vic en 2005. Su actuación en una puesta en escena de Tennessee Williams Summer and Smoke en 2006, donde fue descrita por la crítica Rachel Read como "encantadora".

Los créditos televisivos de Riley incluyen episodios de Poirot (2003), Marple (2006), Doctor Who (2008, en los episodios Silence in the Library y Forest of the Dead). Interpretó a Lila, una escritora enamorada, en la corta serie E4 Nearly Famous (2007).

Riley apareció como un disfraz usado por el personaje de Tom Hardy en Inception (2010) e interpreta a Angela en la serie de televisión de HBO Westworld.

En 2008, Riley comenzó a salir con el empresario multimillonario Elon Musk y en 2010 se casaron en la catedral de Dornoch. En enero de 2012, Musk anunció que había terminado su relación de cuatro años con Riley. En marzo de 2012, Musk estaba buscando el divorcio. Sin embargo, en julio de 2013, Musk y Riley se volvieron a casar. Se informó que Riley vivía separada de Musk durante seis meses y solicitó un segundo divorcio en la Corte Superior de Los Ángeles el 21 de marzo de 2016, el divorcio se finalizó en octubre de 2016.