Hamish Linklater tenía ocho años cuando comenzó a hacer pequeños papeles de Shakespeare gracias a la formación dramática de su madre, y pronto se estableció como un reconocido actor teatral. En el 2000, hizo su debut en la pantalla grande en el drama musical Groove y, desde entonces, apareció en numerosas películas, entre ellas Los cuatro fantásticos (2005), además de que tuvo papeles recurrentes en los programas de televisión Gideon's Crossing (2000-2001) y American Dreams (2004). También participó en cintas de acción como Battleship (2012), trabajó bajo la dirección de Woody Allen en Magia a la luz de la luna (2014), y tuvo un papel importante en la ganadora al Oscar La gran apuesta (2015). En 2021 protagonizó junto a Christina Ricci la comedia romántica 10 cosas que hacer antes de dejarte (2021) escrita y dirigida por Galt Niederhoffer en la que una madre soltera de dos hijos queda embarazada después de una aventura de una noche con un soltero que no cree en el amor.