Decidido a mudarse a Los Ángeles para perseguir sus aspiraciones de actuación, J. August Richards solicitó ingreso a la Universidad del Sur de California (USC), donde no solo fue aceptado, sino que también ganó numerosas becas y subvenciones para estudiar teatro. Al graduarse, Richards comenzó a trabajar constantemente en cine, televisión y teatro. En 1999 ganó muchos fanáticos con la serie Angel. Desde la primera temporada y hasta el final del programa en 2004 interpretó al cazador de vampiros Charles Gunn. Posteriormente fue estrella invitada en series como The Practice, Chicago Hope, The Cosby Show y Grey’s Anatomy. En la pantalla grande apareció en las películas Why Do Fools Fall in Love (1998) y Buena hamburguesa (1997).  Richards ganó otra ola de fanáticos, esta vez en el mundo de los comics cuando, en 2013 apareció en el piloto de Agents of S.H.I.E.L.D como Mike Peterson, quien en temporadas posteriores se convertiría en Deathlok. En 2020 aparece en la nueva serie Council of dads.